وي از سال 1358 تا 1359 مدير كانون پرورش فكري كودكان و نوجوانان، از سال 1359 تا 1360 معاون عمراني استانداري كهكيلويه و بويراحمد، از سال 1360 تا 1364 قائم مقام سازمان برنامه و بودجه، از سال 1364 تا 1370 رئيس بنياد مستضعفان و جانبازان انقلاب اسلامي، بوده است.

مظاهري همچنين از سال 1370 تا 1373 دبيركلي بانك مركزي، از سال 1373 تا 1376 قائم مقامي مديرعامل شركت فولاد را برعهده داشته‌است.

وي در دولت هشتم از سال 1380 تا 1383 وزير امور اقتصادي و دارايي بود و از سال 1384 تا 1385 به‌عنوان معاون‌كل وزارت امور اقتصادي و دارايي و از تابستان سال 1385 تاكنون در نقش مديرعامل بانك توسعه صادرات ايران ايفاي وظيفه كرده‌است.

طهماسب مظاهري در شهريور 1386 به دنبال استعفاي ابراهيم شيباني از رياست‌كل بانك مركزي جانشين او شد.